Las micotoxinas son metabolitos secundarios tóxicos producidos por diferentes cepas de hongos filamentosos (mohos), como por ejemplo Aspergillus, Fusarium y Penicillium (EFSA, 2020). Generalmente, es posible encontrar varias toxinas en una misma matriz, sea destinada a consumo humano o bien a uso animal. Su toxicidad es tan elevada que puede inducir patologías extremadamente perjudiciales para la salud humana como, por ejemplo, alteraciones de la función gastrointestinal, inmunológica y cáncer (Schrenk et al., 2020a).
El crecimiento de los mohos que producen estos compuestos altamente nocivos es favorecido por su capacidad de crecimiento en distintos tipos de condiciones, lo que a su vez aumenta considerablemente su exposición (determinada por cantidad consumida y frecuencia). Este último parámetro está estrechamente relacionado con el riesgo de contraer una micotoxicosis (Völkel et al., 2011). Las micotoxicosis son intoxicaciones agudas y crónicas inducidas por la exposición a las micotoxinas.
Cuando las condiciones de cultivo o almacenamiento no son las más adecuadas, los mohos pueden sintetizar micotoxinas. Si son ingeridas por el consumidor, dan lugar a lo que se conoce como micotoxicosis primaria. En otros casos, el consumidor puede padecer esta intoxicación debido al consumo de productos de origen animal (e.g. carne, leche o huevos), denominado como micotoxicosis secundaria (Figura 1; Bhat, 1997).
*Adaptada de Bhat, 1997 y Sanchís et al., 2004.
Figura 1*. Diferencias entre micotoxicosis primaria y secundaria.
El destino de una micotoxina en un ser vivo es el resultado de los procesos de absorción, circulación tisular, biotransformación y excreción. En el caso de los animales, también incluyen la trasferencia de estos metabolitos a productos de origen animal. El pasaje de compuestos no deseados de piensos contaminados a tejidos animales comestibles o subproductos se conoce comúnmente como carry-over (Völkel et al., 2011).
Las conversiones de las micotoxinas a la forma en la que se encuentran en los productos de origen animal, incluyen reacciones de hidroxilación, oxidación, hidrogenación, metilación, glicosilación y glucuronidación, esterificación, hidrólisis, sulfatación, desmetilación y desaminación (Li et al., 2020).
Las micotoxinas que han recibido mayor atención debido a la trasferencia desde los piensos a los productos de origen animal, son las aflatoxinas (AFB1 y AFM1), ocratoxina A (OTA), zearalenona (ZEN), fumonisinas (FB1+FB2), toxina 2 (T2) y toxina HT-2 (Tabla 1; Tolosa et al., 2021).
Tabla 1. Principales micotoxinas en los alimentos (para consumo humano y animal) y sus hongos productores
Incidencia de las micotoxinas en los productos de origen animal
La presencia de las micotoxinas en los productos de origen animal, junto con los agentes víricos y bacterianos, representan unas de las mayores amenazas para la seguridad, higiene y calidad de los alimentos de consumo humano. A continuación, se enumeran las matrices que pueden sufrir contaminación por estos compuestos.
Leche
Uno de los casos más estudiados de carry-over es quizás el del metabolito hidroxilado AFM1, que procede de la aflatoxina B1 (AFB1) y se encuentra muy a menudo en la leche y sus derivados (Gonçalves et al., 2020; Tolosa et al., 2021). Se ha demostrado ampliamente que las aflatoxinas y sus metabolitos, afectan a todas las especies animales, incluso los pequeños rumiantes. Otro punto importante es su elevada estabilidad, que se ha intentado mitigar mediante el uso de tratamientos térmicos (e.g. UHT y pasteurización; Mohamadi and Alizadeh, 2010).
Siguiendo con los metabolitos encontrados en la leche y sus derivados, aunque en menor medida, la forma convertida OTα de la ocratoxina A por la microbiota ruminal, también ha sido detectada en la leche (Hashimoto et al., 2016).
Por su parte, Becker-Algeri et al. (2016) describieron la presencia en la leche y sus derivados de otras micotoxinas, como fumonisinas, zearalenona y deoxinivalenol. Respecto a las fumonisinas, los estudios que se han llevado a cabo indican que esta micotoxina y sus metabolitos presentan una baja transferencia (Flores-Flores et al., 2015). Al mismo modo, la zearalenona ha sido detectada tanto en la leche (Flores-Flores et al., 2015), así como en la leche en polvo, aunque no representa un peligro para la salud humana ya que sus concentraciones eran muy bajas (Huang et al., 2014). Por lo que concierne el deoxinvalenol, en la leche y derivados solo se ha detectado su forma menos tóxica DOM-1 (Tolosa et al., 2021).
Cabe destacar que en los últimos años, estudios en leche han mostrado la presencia de las micotoxinas emergentes y enmascaradas, es decir la bauvericina (BEA) y enniantina (ENN), lo que ha confirmado su carry-over. Por ejemplo, se han detectado bajos niveles de enniantina en muestras de leche en ovejas (Piatkowsja et al., 2018). Asimismo, el carry-over de dichas micotoxinas ha sido confirmado en estudios en humana. Sin embargo, estudios en vacas no han mostrado la presencia de estas micotoxinas en su leche (Krízova et al., 2021).
Carne y derivados
Al igual que la leche, la carne y sus derivados pueden presentar contaminaciones por carry-over. En este sentido, los estudios que se han llevado a cabo para evaluar la presencia de las micotoxinas en esta categoría de productos, indican que, en carne fresca y órganos animales, las toxinas que son más presentes son las aflatoxinas, ocratoxina A, fumonisina y zearalenona (Meucci et al., 2019; Hort et al., 2020), mientras que las micotoxinas más frecuentemente reportadas en productos cárnicos curados y fermentados son la ocratoxina A y las aflatoxinas (AFs).
La contaminación por aflatoxinas en carne y derivados ha sido ampliamente estudiada, sobre todo en porcino y aves de corral, ya que son el grupo más afectado por las micotoxinas debido a la estructura de su sistema digestivo simple (no especializado), lo que permite que la mayoría de las micotoxinas entre en su forma activa.
Por otro lado, los niveles de carry-over descritos en los rumiantes resultan inferiores a los monogástricos, debido al proceso de detoxificación de las micotoxinas, tanto en el rumen como a nivel de metabolismo hepático (Tolosa et al., 2021).
En porcino, se han detectado bajas concentraciones de AFs en sus productos debido a su metabolismo hepático, mientras que en aves de corral se ha detectado una metabolización de las misma a aflatoxicol en el hígado, aunque no representan una amenaza para la salud humana (Tolosa et al., 2021).
Por su parte, la ocratoxina A (OTA) resulta ser una de las micotoxinas más importantes para estos productos, ya que es frecuentemente detectada en tejidos comestibles y subproductos porcinos (Stoev et al., 2002).
Pasando ya a las otras micotoxinas, la zearalenona y su metabolito α-ZEL han sido detectadas en salchichas y en hígado y carne de cerdo (Pleadin et al., 2015b). Por último, es necesario señalar la presencia de las fumonisinas FB1 y FB2 en embutidos e hígados de cerdo (Zhao et al., 2015).
Las micotoxinas emergentes (BEA y ENN) ha sido detectada en los tejidos de pavos y broilers, lo que hizo especular un posible carry-over desde los piensos. La mayor prevalencia de ENN y otros metabolitos se encontraron en el suero y el hígado de pollos de engorde (Kˇríˇzova et al., 2021).
Pescado
El carry-over de las micotoxinas en la acuicultura no está muy bien profundizado como los demás productos previamente citados. Sin embargo, en la exhaustiva revisión de Tolosa et al. (2021), se recoge información acerca de las micotoxinas de interés para el sector. Los órganos de los peces que presentan una concentración más alta de micotoxinas son el hígado, los riñones y los músculos comestibles.
Las micotoxinas con más acumulación en los órganos y tejidos mencionados son la aflatoxina B1, el deoxinvalenol y las fumonisinas (Tolosa et al., 2014; Bernhoft et al., 2017). No obstante, según la especie estudiada, las concentraciones acumuladas pueden diferir abundantemente. Por ejemplo, en el salmón atlántico (Salmo salar) el carry-over de deoxinivalenol a los músculos y riñones es muy significativo en comparación a la dorada (Sparus aurata), el cual es nulo (Pietsch et al., 2014; Nácher-Mestre et al., 2015). Por otro lado, el mismo salmón atlántico no presenta carry-over de zearalenona ni sus metabolitos en los músculos, pero la trucha arcoíris (Oncohynchus mykiss) acumula zearalenona tanto en el intestino como en el hígado y los ovarios (Nácher-Mestre et al., 2020).
Respecto a las micotoxinas emergentes, distintos estudios han resaltado la presencia de la micotoxina ENN en peces de cultivo, como por ejemplo la lubina (Dicentrarchus labrax) y la dorada (Sparus aurata), particularmente en los muslos e hígado (Tolosa et al., 2014).
Huevos
La ingestión de piensos contaminados con micotoxinas por parte de los pollos causa varios problemas de salud, lo que conlleva grandes pérdidas económicas en términos de calidad y cantidad de huevos. Las micotoxinas comunes que se encuentran en los huevos son las aflatoxinas, la ocratoxina, la zearalenona y las fumonisinas (Greco et al., 2014; Jia et al., 2016). Además, ha sido demostrado que una combinación de AFs y ZEA en los piensos reduce sinérgicamente el rendimiento de puesta, la calidad del huevo y la ingesta de alimento de las gallinas ponedoras (Jia et al., 2016). Por último, algunos autores han mostrado la presencia de ENN B1 (Jetsoi et al., 2009).
Conclusions
El carry-over de las micotoxinas en productos de origen animal es un problema importante que puede afectar la seguridad y calidad de los alimentos, así como a la salud humana y animal. La determinación de niveles de exposición seguros a las micotoxinas y las recomendaciones de buenas prácticas agrícolas y de fabricación de piensos, así como la inclusión de productos anti-micotoxinas de elevada calidad y específicos para cada especie y fase de producción, son factores importantes y necesarios para reducir y prevenir la contaminación por los mohos. Considerando estas recomendaciones, se puede también prevenir la trasferencia de estos metabolitos secundarios en los productos de origen animal.
