Introducción
El consumo de productos acuáticos ha experimentado un incremento constante desde el año 1961, reflejado en un aumento de la tasa media anual del 3%. Este escenario está marcado por el papel predominante de la acuicultura, cuyo volumen de producción ha superado de forma progresiva a la producción de la pesca extractiva tradicional. Dicha expansión se ve impulsada por el aumento del consumo per cápita, derivado, a su vez, de la creciente urbanización, el alza en los ingresos de la población y los nuevos hábitos alimentarios a nivel global (FAO, 2022).
Dentro del sector acuícola, la tilapia se posiciona como el segundo grupo de pescado más producido a nivel global, precedida únicamente por las carpas (FAO, 2022). La tilapia del Nilo (Oreochromis niloticus) es un pez teleósteo dulceacuícola originario de África, comúnmente asociado a aguas cálidas. Sin embargo, tolera un amplio rango de temperaturas en el agua, así como bajas concentraciones de oxígeno e incluso aguas salobres. Dicha resiliencia, combinada con su capacidad para aprovechar una gran diversidad de recursos alimenticios, ha impulsado su posicionamiento como una especie clave para la producción piscícola mundial (Montoya-Camacho et al., 2019).
A pesar de sus hábitos omnívoros, esta especie presenta elevados requerimientos de proteína bruta, los cuales pueden superar el 45% de la composición total del alimento en etapas de producción más exigentes (El-Sayed et al., 2004). Tradicionalmente el sector acuícola ha empleado harinas de pescado como principal ingrediente para cubrir las necesidades proteicas de las diferentes especies. No obstante, su alto costo ha impulsado una transición hacia materias primas vegetales más rentables, tales como la soja y el maíz.
Sin embargo, esta modificación en la formulación de los piensos acuícolas ha generado diversos desafíos, entre los que destaca un mayor riesgo de exposición de los peces a las micotoxinas.
Micotoxinas en la acuicultura
Las micotoxinas son metabolitos secundarios tóxicos producidos por diversas especies fúngicas que se encuentran con frecuencia como contaminantes en alimentos y piensos (Gruber-Dorninger et al., 2019). Suponen un reto de seguridad alimentaria global, ya que pueden afectar al ser humano tanto por el consumo directo de vegetales contaminados, como de forma indirecta a través de alimentos de origen animal procedentes de ganado expuesto.
En la acuicultura, este riesgo no se limita exclusivamente a la ingesta de pienso contaminado; las micotoxinas también pueden persistir como residuos en el agua y los sedimentos, ampliando las vías de exposición para las especies acuáticas. La presencia de estas toxinas tiene efectos perjudiciales tanto para la salud de los animales, afectando gravemente a su productividad, como para la seguridad de los consumidores finales.
Respecto a su toxicidad, los principales efectos y signos clínicos incluyen el estrés oxidativo, alteraciones histopatológicas en branquias e hígado, cambios de comportamiento, reducción de la ganancia de peso e incluso la muerte. Estos efectos varían no solo en función de la especie y su estadio productivo, sino también según el tipo de micotoxina, la concentración ingerida y el tiempo de exposición al contaminante (Oliveira et al., 2020).
Finalmente, debe subrayarse la elevada termoestabilidad de estos compuestos, que les permite resistir a los tratamientos térmicos y procesamientos habitualmente empleados en la producción de piensos acuícolas (Gbashi et al., 2019; Sueck et al., 2019).
Micotoxinas en producción de tilapia
A continuación, se describen a continuación los efectos fisiopatológicos de las micotoxinas más estudiadas en tilapia del Nilo. No obstante, cabe destacar que, a pesar de describir los efectos individuales de cada una de ellas, la situación más frecuente en la naturaleza es la co-contaminación por múltiples micotoxinas, y no la detección aislada. La relevancia de este escenario radica en que estas toxinas suelen actuar de forma sinérgica, de manera que la presencia simultánea de varias en un mismo alimento potencia su toxicidad.
Aflatoxinas
Las aflatoxinas constituyen un grupo de micotoxinas producidas por especies del género Aspergillus, principalmente A. flavus y A. parasiticus, las cuales sintetizan aflatoxina B1, B2, G1 y G2. De entre ellas, la aflatoxina B1 (AFB1) destaca por su marcado potencial carcinogénico y su capacidad de bioacumulación en tejidos diana (Cáceres et al., 2020).
En el cultivo de tilapia, la exposición a estos compuestos desencadena una cascada de efectos fisiopatológicos que comprometen severamente el rendimiento productivo. Investigaciones como las de Tuan et al. (2002) demostraron que inclusiones de 2,5 ppm en la dieta inducen daños hepáticos, tales como necrosis y acumulación de lipofuscina, así como alteraciones hematológicas graves, con reducciones del hematocrito del 35% al 26%. Estos daños se reflejan en una inhibición de la ganancia de peso que oscila entre el 52% (con dosis de 2,5 ppm de AFB1) y el 92% (con 10 ppm de AFB1) respecto a animales con dietas libres de micotoxinas.
Por otro lado, estudios de exposición crónica con dosis más reducidas evidencian que concentraciones desde 638 ppb provocan degeneración vacuolar y apoptosis celular en el hígado. Esto se manifiesta en la alteración de biomarcadores plasmáticos clave como la Alanina Aminotransferasa (ALT) y la Aspartato Aminotransferasa (AST), además de una caída en la albúmina y la proteína total que señalan el compromiso de la función hepática y renal. Asimismo, se ha comprobado la transferencia de la micotoxina hacia el tejido muscular y hepático a partir de dosis de 245 ppb, lo que compromete la viabilidad del lote y representa un riesgo directo para la seguridad alimentaria (Deng et al., 2010).
Imagen 1. Cortes histológicos de hígado de tilapia. (A) Tejido íntegro; (B) degeneración vacuolar por acción de AFB1 (Deng et al., 2010).
Fumonisinas
Por su parte, las fumonisinas son micotoxinas originadas por hongos del género Fusarium, principalmente por las especies F. verticillioides y F. proliferatum, responsables de la síntesis de las variantes B1, B2 y B3 (Cáceres et al., 2020).
En ejemplares de tilapia del Nilo, los efectos documentados por Lala et al. (2021) para las fumonisinas B1 y B2 (FB1+FB2) incluyen la inducción de estrés oxidativo a nivel celular a partir de dosis de 20 ppm. Esto se refleja en alteraciones de biomarcadores plasmáticos, tales como la reducción de la glutatión peroxidasa y el incremento de la proteína de choque térmico de 70 kDa (HSP70). Esta disrupción metabólica se traduce en lesiones hepáticas severas, como necrosis y un desequilibrio en las rutas de apoptosis celular, marcadas a su vez por la inhibición de biomarcadores clave como la esfingosina-1-fosfato liasa y la caspasa-7.
A nivel productivo, la toxicidad de estas micotoxinas impacta directamente en el rendimiento de los lotes. Investigaciones de Claudino-Silva et al. (2018) confirman que dietas contaminadas con 50 ppm de FB1+FB2 provocan un retraso significativo del crecimiento, consecuencia directa de una reducción en la expresión génica del Factor de Crecimiento Insulínico tipo 1 (IGF-1) y del Receptor de la hormona del crecimiento (GHR).
Ocratoxina A
Las ocratoxinas constituyen un grupo de metabolitos fúngicos generados principalmente por especies de los géneros Aspergillus y Penicillium. Dentro de este grupo, la ocratoxina A (OTA) destaca como la variante más prevalente y sobre la cual se han registrado los principales efectos en la producción de tilapia. De acuerdo con el estudio presentado por Diab et al. (2018), la inclusión de esta micotoxina en la dieta, en niveles tan bajos como 80 ppb, desencadena diversos efectos adversos que comprometen seriamente la rentabilidad, manifestándose en una inhibición del crecimiento reflejada en una reducción del 13% en la ganancia de peso.
A nivel fisiopatológico, la exposición a la OTA induce una degeneración sistémica caracterizada por daños hepáticos severos, reflejados en el incremento enzimático de la Aspartato Aminotransferasa (AST) y la Fosfatasa Alcalina (ALP) en el plasma, junto con una marcada toxicidad renal, observable en el aumento de la concentración plasmática de creatinina y ácido úrico. Estos daños provocan, a su vez, una mayor tasa de mortalidad, la cual asciende desde un 10% con la dosis de 80 ppb hasta un 27% con una dosis de 160 ppb.
Esta degradación no solo eleva la mortalidad de la tilapia, sino que altera drásticamente el valor comercial del producto final al degradar la calidad del filete (reduciendo sus niveles de materia seca y proteína bruta) y favorecer la bioacumulación del metabolito en los tejidos comestibles. Esto traslada una vez más el riesgo desde el sistema de producción directamente hacia la seguridad alimentaria del consumidor final (Diab et al., 2018).
Imagen 2. Ejemplar de tilapia intoxicada con OTA muestra branquias congestionadas (A), hígado pálido y agrandado con focos necróticos (B), vesícula biliar agrandada (C), y bazo congestivo y agrandado (D) (Diab et al., 2018)
Toxina T2
Continuando con la toxina T-2, esta consiste en un tricoteceno generado por hongos del género Fusarium que colonizan cultivos de maíz, trigo y soja, contaminando así los granos utilizados en piensos acuícolas (Schatzmayr y Streit, 2013). En la tilapia, de acuerdo con lo presentado por Deng et al. (2019), su presencia reduce la supervivencia del 92% al 88% en las dosis más altas probadas (24,3 ppm) y frena el crecimiento notablemente a partir de las 10,8 ppm; la tasa de crecimiento llega a caer hasta un 6% con inclusiones de 24,3 ppm.
A nivel fisiopatológico, según lo indicado por Deng et al. (2019), el índice hepatosomático revela un daño orgánico progresivo: mientras que a 4,8 ppm aumenta ligeramente por procesos inflamatorios, a partir de 16,2 ppm desciende drásticamente debido a la degradación del tejido. Las lesiones histológicas avanzan desde la congestión branquial y dilatación capilar en dosis bajas, hasta la vacuolización citoplasmática y una desorganización celular total con degradación nuclear marcada en niveles de 24,3 ppm.
Este cuadro clínico se agrava por la bioacumulación de la toxina, detectándose residuos en músculo e hígado desde dosis de 4,8 ppm. En las dosis máximas, las concentraciones en el tejido muscular alcanzan los 33,58 ppb, lo que deteriora la salud del pez y constituye un riesgo directo para la inocuidad alimentaria (Deng et al., 2019).
Imagen 3. Cortes histológicos de músculo de tilapia. (A) Tejido íntegro, (B) Alteraciones histopatológicas causadas por dosis medianas de toxina T-2: Disolución de las miofibrillas y cavitación, (C) Alteraciones histopatológicas causadas por dosis elevadas de toxina T-2: Disolución severa de las miofibrillas y destrucción masiva de la estructura muscular.
Zearalenona
La zearalenona (ZEA) es una micotoxina producida por diversas especies del género Fusarium, principalmente F. graminearum, cuya síntesis se ve favorecida por temperaturas bajas y una alta actividad de agua en el sustrato. Esta molécula destaca por su elevada tasa de absorción y su posterior bioactivación en el hígado hacia metabolitos como el α-zearalenol, el cual posee una potencia estrogénica superior a la de la propia toxina original (Schatzmayr y Streit, 2013).
En el cultivo de tilapia, la ZEA actúa como un disruptor endocrino debido a su similitud conformacional con el 17-β estradiol, mimetizando sus efectos al unirse a los receptores estrogénicos. De acuerdo con el estudio de Braggio et al. (2015), la exposición crónica a dietas contaminadas con niveles de hasta 5 ppm de ZEA provoca alteraciones significativas en los parámetros reproductivos. Se ha documentado una reducción drástica en el tamaño de los huevos, con volúmenes que descienden de 1763,87 mm3 en el grupo control a niveles de hasta 514,37 mm3 en los grupos con mayor exposición, lo que compromete las reservas de vitelo y el desarrollo temprano de los alevines. A nivel fisiológico, la zearalenona impacta de manera diferencial según el sexo. En las hembras, se ha observado un incremento del Índice Gonadosomático (GSI) en dosis elevadas (0,109 en animales dosificados con 5 ppm frente a 0,042 en aquellos con dietas libres de micotoxinas), lo cual es indicativo de una disrupción en la ovogénesis provocada por su actividad estrogénica. Por el contrario, los machos presentan valores de GSI significativamente menores y una menor sensibilidad aparente a estos efectos en los órganos sexuales bajo las mismas condiciones de estudio. Finalmente, este metabolito también influye en la composición lipídica del filete de acuerdo con el estudio. La inclusión de ZEA en la dieta se correlaciona con un incremento de ácidos grasos poliinsaturados (PUFA) como el Ácido Docosapentaenoico (DPA) y el Ácido Dihomo-gamma-linolénico (DGLA), los cuales están directamente involucrados en la regulación de procesos inflamatorios y la respuesta inmunitaria del pez.
Micotoxinas emergentes en producción de tilapia
Bajo la denominación de “micotoxinas emergentes” se agrupan aquellas que, a pesar de contar con evidencia científica sobre su toxicidad en humanos y animales, aún no son objeto de normativas legales ni de controles analíticos sistemáticos (Arroyo-Manzanares et al., 2019; Khoshal et al., 2019; Krug et al., 2018). No obstante, el interés por estos compuestos ha crecido significativamente en los últimos años, impulsado principalmente por su recurrente detección en materias primas y piensos empleados en la industria ganadera (Hasuda et al., 2023).
Un ejemplo relevante es la esterigmatocistina, una micotoxina producida por hongos del género Aspergillus y precursora de la biosíntesis de aflatoxinas. En tilapia, según lo presentado por Mahrous et al. (2006) con dosis probadas de 1,6 ppb por kg de peso vivo, la esterigmatocistina desencadena en mortalidades cercanas al 25%, manifestando signos clínicos como oscurecimiento cutáneo y nado errático pocos días después de la administración. A nivel fisiopatológico, de acuerdo con este estudio, la esterigmatocistina ataca órganos vitales provocando necrosis y lisis celular en el tejido hepático, además de una infiltración marcada de melanóforos. En las branquias, la toxina induce hiperplasia laminar, edema y hemorragias que comprometen la función respiratoria, mientras que en el bazo genera la destrucción de componentes celulares y centros de melano-macrófagos.
Imagen 5. Oscurecimiento cutáneo por factores estresores en tilapia (Eissa et al., 2024).
Conclusión
La transición hacia dietas acuícolas basadas en ingredientes de origen vegetal surge como una respuesta estratégica para asegurar la sostenibilidad económica y ambiental del sector. No obstante, a pesar de las ventajas en términos de coste y disponibilidad, este cambio incrementa la vulnerabilidad del pienso a la contaminación por micotoxinas.
En el cultivo de tilapia del Nilo, la presencia de estos metabolitos fúngicos representa un desafío crítico que compromete tanto el bienestar animal como los parámetros productivos. Por ello, una gestión rigurosa de las micotoxinas es indispensable, no solo para proteger la salud del pez, sino para garantizar una producción eficiente y la calidad de los productos destinados al consumo humano.
