Introducción
La toxicidad inducida por las micotoxinas en el sistema inmune se conoce como inmunotoxicidad, y abarca sus efectos adversos tanto en las respuestas inmunes locales como sistémicas. La severidad y la naturaleza de dichos efectos dependen de varios factores, tales como el tipo de micotoxina, las dosis y los tiempos de exposición, la especie, el sexo y algunos estimulantes inmunológicos (Sun et al., 2023). Además de intervenir aspectos relacionadas con la genética, el estado nutricional y la interacción con otros compuestos tóxicos (Oliveira y Vasconcelos, 2020).
Tradicionalmente el efecto de las micotoxinas en el sistema inmune ha sido considerado fundamentalmente inmunosupresor, relacionándose con una mayor susceptibilidad a infecciones y con la eficacia comprometida de los planes vacunales. Sin embargo, cada vez hay más información acerca de la capacidad inmunoestimulante de las mismas, y de cómo estas pueden alterar las respuestas inflamatorias, comprometiendo también de esta forma la salud animal (Sun et al., 2022: Pestka, 2010).
Efectos de las micotoxinas en el sistema inmune de especies acuáticas
En las especies acuáticas, las micotoxinas ejercen efectos inmunotóxicos mediante múltiples mecanismos interrelacionados, que comprometen la salud y la supervivencia de los animales. Estas toxinas inducen estrés oxidativo, aumentando la producción de especies reactivas de oxígeno (ERO) y reduciendo la actividad de enzimas antioxidantes como superóxido dismutasa (SOD) y catalasa (CAT), lo que provoca daño celular generalizado y altera la función inmune (Abdel-Tawwab et al., 2021; Chen et al., 2020). Específicamente, la toxina T-2 puede disminuir la expresión del gen CAT, perjudicando la función antioxidante (Yu et al., 2023). La ocratoxina (OTA), el deoxinivalenol (DON), la toxina T-2 y la fumonisina B1 (FB1) pueden afectar la peroxidación lipídica, donde el DON y la OTA eleva los marcadores de la fase inicial (dienes y trienos conjugados) y la FB1 incrementa el marcador de terminación (malondialdehído, MDA) (Kövesi et al., 2020). La exposición a la toxina T-2 también provoca un aumento significativo de la peroxidación lipídica en el hígado y el riñón caudal de la carpa común (Cyprinus carpio) (Matejova et al., 2017).
Asimismo, las micotoxinas modulan la expresión génica de citoquinas y factores de transcripción clave, como TNF-α, IL-1β, IL-4, NF-κB y vías Toll/IMD, afectando la comunicación y coordinación de la respuesta inmune (Su et al., 2023; Abdel-Tawwab et al., 2021). Por ejemplo, la toxina T-2 y el DON, al inhibir la síntesis de proteínas, ADN y ARN, pueden afectar al sistema inmune (Kövesi et al., 2020).
A nivel celular, las micotoxinas inducen apoptosis y necrosis de linfocitos, hemocitos y macrófagos en las especies acuáticas, disminuyendo el número de células inmunocompetentes y debilitando la defensa frente a patógenos (Qiu et al., 2016; Mexía-Salazar et al., 2008). La toxina T-2 induce apoptosis a través del estrés oxidativo, activando las vías mitocondriales (Kövesi et al., 2020). En el cangrejo chino (Eriocheir sinensis), la toxina T-2 promueve la apoptosis, evidenciado por la regulación positiva del gen Caspasa y la regulación negativa del inhibidor de apoptosis BIRC2 (Yu et al., 2023).
Las micotoxinas comprometen además la integridad de las barreras mucosas y de órganos inmunes esenciales, como el hepatopáncreas, reduciendo su capacidad para mantener una barrera inmune efectiva (Wang et al., 2018; Huang et al., 2019; Pérez-Acosta et al., 2016). La exposición crónica a OTA en peces gato punteados (Ictalurus punctatus) provoca un aumento de la incidencia y la gravedad de los centros de melanomacrófagos (MMCs) en el tejido hepatopancreático y el riñón posterior, y la reducción de las células pancreáticas exocrinas que rodean las venas porta hepáticas (Manning et al., 2003). En crustáceos, la aflatoxina B1 (AFB1) causa alteraciones histopatológicas significativas, principalmente en el hepatopáncreas, como atrofia, necrosis e infiltración de hemocitos (Ghaednia et al., 2013). La toxina T-2 en el cangrejo chino (E. sinensis) también causa un daño significativo en el hepatopáncreas, lo que desencadena la autofagia protectora, evidenciada por la regulación positiva de ATG4 y PERK (Yu et al., 2023). Además, la AFB1 puede inducir la regulación positiva de genes relacionados con la función antibacteriana y de desintoxicación en el hepatopáncreas del cangrejo chino (E. sinensis), como el factor anti-lipopolisacárido (Yang et al., 2023).
Micotoxicosis y susceptibilidad a enfermedades infecciosas en acuicultura
A pesar de que, debido a la complejidad del sistema inmune, son todavía muchos los aspectos a clarificar en cuanto a la interacción de las micotoxinas y la función inmunitaria, actualmente se conoce que la exposición a dichos contaminantes puede incrementar la gravedad de la infección causada por algunos patógenos, incluidos bacterias, virus y parásitos (Sun et al., 2023). En concreto, se ha reportado que la exposición a micotoxinas puede promover directamente la proliferación de los microrganismos patógenos; incrementar la toxicidad de los mismos, a través de la alteración de la integridad de la barrera mucosa y de la promoción de la respuesta inflamatoria; y reducir la actividad de algunas células inmunitarias específicas, induciendo inmunosupresión y comprometiendo con ello la resistencia del huésped (Sun et al., 2023).
El efecto inmunosupresor de las micotoxinas en las especies acuáticas y, con ello, su menor resistencia frente a determinados patógenos, ha sido reporta en diferentes estudios in vivo. Yu et al. (2025) reportaron una menor respuesta inmune de la lubina europea (Dicentrarchus labrax) frente a la bacteria patógena Vibrio alginolyticus, tras estar expuesta a zearalenona (ZEA) durante 4 semanas. Dicho estudio registró una menor producción de glóbulos blancos, proteínas séricas, albúmina, globulina y lisozima, así como un aumento de la mortalidad tras la infección. La ZEA ha demostrado tener una fuerte actividad estrogénica in vivo, induciendo, por ejemplo, un aumento de la vitelogenina (VTG) plasmática en machos de pez cebra (Danio rerio), lo que indica una alteración endocrina relevante para la función inmunitaria (Schwartz et al., 2010).
Sherif y Zommara (2024) reportaron inmunosupresión en tilapia del Nilo (Oreochromis niloticus) expuesta a AFB1. En este caso, la exposición a la micotoxina durante 8 semanas dio lugar a una menor actividad antibacteriana sérica, actividad de explosión oxidativa, fagocitosis y expresión de citocinas (IL-1β, Hsp70 y TNF-α), aumentando la vulnerabilidad de los animales frente a Streptococcus agalactiae, y desencadenando una alta mortalidad. En la misma especie, la exposición a FB1 puede reducir la resistencia a las enfermedades (Tuan et al., 2003). La AFB1 también disminuyó la resistencia natural del camarón blanco indio (Fenneropenaeus indicus) a los patógenos (Ghaednia et al., 2013).
De nuevo, un estudio realizado en panga (Pangasianodon hypophthalmus) expuesta a AFB1 a bajas dosis de 50 a 250 μg/kg de alimento, reportó una menor resistencia natural a la bacteria Edwardsiella ictaluri, uno de los patógenos más importantes en esta especie (Gonçalves et al., 2018). De manera similar, la OTA y la FB1 en la dieta reduce la resistencia a las enfermedades en el pez gato punteado (I. punctatus) (Lumlertdacha y Lovell, 1995; Kövesi et al., 2020).
La toxina T-2 en la dieta ha demostrado suprimir el crecimiento e inducir inmunotoxicidad en el cangrejo chino (E. sinensis) (Wang et al., 2020b). Además, la toxina T-2 en la carpa común (C. carpio) indujo anemia (disminución de hematocrito, hemoglobina, y glóbulos rojos) y leucopenia (disminución de glóbulos blancos), y causó cambios en la respuesta inmune inespecífica y en los niveles de citoquinas en el riñón cefálico (Matejova et al., 2017).
Finalmente, Xue et al. (2023), estudió la respuesta inmune de la carpa gibel (Carassius gibelio) expuesta a AFB1, frente a cyprinid herpesvirus 2 (CyHV-2). El ensayo mostró una menor resistencia al virus en los animales expuestos, con un aumento de la mortalidad y carga viral, debido a estrés oxidativo, la reducción de enzimas antioxidantes y la supresión de genes inmunes, además de alteraciones en la microbiota intestinal.
Conclusión
A partir de la revisión de los resultados proporcionados por diversos estudios, se reafirma la necesidad de implementar estrategias de mitigación de micotoxinas en acuicultura. Además de destacar la falta de estudio e investigación en otras especies acuáticas de alta importancia productiva. La contribución al desarrollo de medidas preventivas y correctivas en este campo es esencial para la preservación de la inmunocompetencia de los animales, y con ello mantener su productividad, garantizando la sostenibilidad y seguridad de los sistemas acuícolas.
