Introdução
Os fungos do gênero Fusarium constituem importantes patógenos de interesse agrícola e pecuário, sendo capazes de causar diversas doenças em plantas e animais. Entre as doenças mais relevantes encontra-se a fusariose, que afeta principalmente as culturas de cereais. Estas doenças não só reduzem a qualidade e a produtividade das lavouras, mas também podem gerar impactos significativos sobre a saúde animal e humana em decorrência da produção de micotoxinas. Atualmente, mais de 200 espécies de Fusarium já foram descritas, apresentando diferentes capacidades patogênicas e perfis de produção de micotoxinas. Entre as espécies de maior importância destacam-se Fusarium graminearum, Fusarium verticillioides e Fusarium culmorum (Ekwomadu et al., 2023).
Fusariose da espiga - (giberela)
A giberela ou fusariose da espiga (Fusarium Head Blight – FHB) é uma doença causada por diversas espécies do gênero Fusarium, com destaque para Fusarium graminearum. Essa enfermidade afeta os cereais durante a fase de florescimento, especialmente culturas de trigo (Triticum spp.) e cevada (Hordeum spp.). Seus principais sintomas incluem a descoloração precoce das espiguetas infectadas, podendo evoluir para o comprometimento parcial ou total da espiga e resultar em perdas econômicas significativas (figura 1) (Karlsson et al., 2021).
Figura 1. Trigo infectado por fusariose da espiga.
A disseminação dos fungos do gênero Fusarium ocorre principalmente por meio de esporos transportados pelo vento ou pela água, que infetam as espigas das plantas hospedeiras. O processo de infecção envolve a germinação dos esporos e a penetração nos tecidos vegetais.
Sua propagação nas lavouras é favorecida por condições de elevada umidade, especialmente no momento da floração das culturas e durante o enchimento do grão. Além disso, temperaturas entre 22 e 28 °C constituem outro importante fator que favorece a infecção e o desenvolvimento da doença causada por Fusarium (Brennan et al., 2005).
A colonização dos tecidos vegetais ocorre por meio dos plasmodesmos, canais presentes nas paredes celulares que interligam as células vegetais e facilitam a expansão do fungo no interior da planta (Figura 2).
Figura 2. A) Fotografia adquirida com microscopia eletrónica onde se mostra a expansão de Fusarium através dos plasmodesmos que ligam as células vegetais.
B) Fotografia adquirida via microscopia onde se mostra a expansão de Fusarium através dos plasmodesmos que ligam as células vegetais (Armer et al., 2024).
Durante a colonização dos tecidos vegetais por Fusarium, as plantas ativam uma série de mecanismos de defesa para impedir ou dificultar essa expansão. Entre estas estratégias de defesa, destacam-se o aumento da síntese de proteínas e a deposição de calose para bloquear os plasmodesmos, evitando dessa forma a propagação a células adjacentes.
Para superar os mecanismos de defesa inatos do hospedeiro, os fungos do gênero Fusarium sintetizam metabolitos secundários, conhecidos como micotoxinas. Entre estes destaca-se o deoxinivalenol (DON), uma micotoxina capaz de inibir as defesas da planta, diminuindo a síntese de proteína da célula e reduzindo a deposição de calose. Desta forma, a inibição das defesas da planta acelera a expansão de Fusarium nos tecidos vegetais (Armer et al., 2024).
Figura 3. Esquema da expansão de Fusarium sem a síntese de DON e com a síntese de DON (Armer et al., 2024).
Figura 4. Fotografias de imunofluorescência onde se mostra a deposição de calose (rosa) quando a planta se encontra perante o ataque de Fusarium:
A) Deposição de calose 5 dias após a infeção de Fusarium sem síntese de tricotecenos.
B) Deposição de calose 5 dias após a infeção de Fusarium com síntese de tricotecenos (Armer et al., 2024).
Micotoxinas geradas por fungos do gênero Fusarium
Além de produzir tricotecenos, o gênero Fusarium produz outras micotoxinas, com diferentes características e efeitos nas plantas. Entre as micotoxinas de maior relevância, devido à sua elevada ocorrência e importância toxicológica, destacam-se:
Tricotecenos
- Deoxinivalenol
- Inibição do crescimento: inibe a síntese de proteínas, reduzindo o crescimento das raízes e da parte aérea das
- Dano celular: provoca a degradação de clorofila e de outros pigmentos fotossintéticos, o que leva ao branqueamento das foliares e, eventualmente, à necrose.
- Perda de integridade da membrana: aumenta a permeabilidade da membrana plasmática, causando a perda de eletrólitos e a morte celular.
- Indução de apoptose: pode desencadear a morte celular programada em células vegetais através da acumulação de espécies reativas de oxigénio (ERO).
Micotoxinas T-2 e HT-2
- Inibição da síntese de proteínas: estas toxinas interferem na função ribossomal, bloqueando a síntese de proteínas e, portanto, inibem o crescimento da planta.
- Distorção morfológica: em determinadas espécies de plantas, a micotoxina T-2 pode alterar a morfologia, causando nanismo, folhas retorcidas e outras deformidades.
- Indução de estress oxidativo: estas toxinas aumentam os níveis de ERO (Espécies Reativas de Oxigénio), o que resulta em dano oxidativo e morte celular.
Fumonisinas:
- Interferência na biossíntese de esfingolipídios: as fumonisinas inibem a ceramida sintase, um passo fundamental na síntese de esfingolipídios, o que altera as membranas celulares e a sinalização celular.
- Necrose e clorose: o acúmulo de intermediários tóxicos de esfingolipídios provoca necrose de tecidos e clorose em folhas, especialmente em culturas de milho (Zea mays).
- Redução do crescimento: observou-se que as fumonisinas inibem o alongamento radicular e o desenvolvimento de plântulas.
Zearalenona
- Alteração na permeabilidade das membranas: a zearalenona (ZEA) pode modificar a permeabilidade da membrana plasmática, causando fugas de eletrólitos.
- Inibição do crescimento radicular: a ZEA reduz a atividade da ATPase, o que afeta negativamente o crescimento das raízes em culturas como o milho.
- Acidificação celular: interfere com a extrusão de prótons (H⁺), promovendo alterações no equilíbrio do pH intracelular e afetando processos metabólicos essenciais da planta.
Fusarina C:
- Mutagenicidade: alguns tipos de fusarinas, como a fusarina C, são compostos mutagénicos que podem alterar a divisão celular nas plantas.
- Dano à membrana: podem interferir com a integridade das membranas celulares, provocando a lise celular e a morte do tecido.
Moniliformina:
- Inibição do desenvolvimento das folhas: a moniliformina (MON) reduz a eficácia dos pigmentos fotossintéticos, o que afeta o desenvolvimento das folhas.
- Redução da biomasa: pode reduzir a massa das plântulas e afetar o desenvolvimento geral das plantas.
Enniatinas e beauvericinas:
- Dano mitocondrial: as eniatinas (ENNs) e a beauvericina (BEA) podem induzir apoptose em células vegetais ao alterar a função mitocondrial.
Cada uma destas micotoxinas tem um perfil de toxicidade específico. No entanto, é importante destacar que nem todas as espécies de fungos Fusarium são capazes de produzir todas as micotoxinas, uma vez que a sua rota metabólica se encontra inibida por deficiências enzimáticas ou mutações das vias metabólicas (Tabela 1).
Tabela 1. Classificação de espécies do género Fusarium que têm o potencial de sintetizar micotoxinas.
Vermelho = Com potencial de produzir a micotoxina.
Verde = Sem potencial de produzir a micotoxina.
Laranja = Falta de dados para determinar se tem o potencial ou não de produzir a micotoxina.
A classificação filogenética das diferentes espécies do gênero Fusarium permitiu agrupá-las em 5 clústeres (Subclasse I-a, Subclasse I-b, Subclasse I-c, Subclasse I-d e Subclasse II). Na figura 5, pode observar-se que existe uma correlação entre os diferentes grupos e a capacidade de produção de micotoxinas. Por exemplo, os grupos compreendidos na Subclasse II, Subclasse I-c e algumas espécies da Subclasse I-d não conseguem sintetizar o DON (Watanabe et al., 2011).
Figura 5. Classificação filogenética das diferentes espécies de Fusarium.
A vermelho, estão assinaladas as espécies produtoras de tricotecenos do tipo B (DON).
Vias metabólicas e síntese de tricotecenos
Os tricotecenos, incluindo o tipo A (toxinas T-2 e HT-2) e o tipo B (DON e nivalenol), são sintetizados através de uma única via biossintética partilhada nos fungos do género Fusarium. Esta via metabólica é regulada por um conjunto de genes conhecidos como o Clúster Tri (figura 6). Os genes-chave neste clúster incluem o Tri6 e o Tri10, que são os reguladores, e o Tri13 e o Tri7, que determinam o perfil de tricoteceno produzido pela estirpe de Fusarium (figura 7). A variabilidade na síntese destes tricotecenos pode depender de fatores ambientais, como a temperatura e a humidade, bem como da espécie de Fusarium.
Imagem 6. Clúster Tri: grupo de genes biossintéticos de tricotecenos TRI em Fusarium graminearum (Meneely et al., 2023).
Figura 7. Vias propostas de biossíntese de tricotecenos. N: é a via em estirpes produtoras de nivalenol; D: é a via em estirpes produtoras de desoxinivalenol; T: é a via em estirpes produtoras de toxina T-2 (Meneely et al., 2023). MetaCyc pathway database
O tipo de tricotecenos produzidos pode variar significativamente em função da espécie de Fusarium e de diferentes fatores externos como a região, o clima ou as práticas agrícolas, entre outros. Os estudos têm demonstrado que as cepas de Fusarium podem modificar a sua produção em resposta a condições ambientais específicas. Daí a importância de compreender a regulação destes genes para gerir o risco gerado pela contaminação por micotoxinas (Kolawole et al., 2021; Brown et al., 2015).
Conclusions
The production of mycotoxins by fungi of the genus Fusarium depends on both the fungal species and environmental conditions. Some Fusarium species may not synthesise certain mycotoxins, while others can produce them abundantly under specific circumstances. Understanding these factors is essential for developing effective prevention and control strategies in agriculture and animal nutrition.
